На правах рукописи

Малых Ирина Михайловна

ПТИЦЫ МАТЕРИКОВЫХ И ОСТРОВНЫХ ПОПУЛЯЦИЙ

У ВОСТОЧНЫХ ПРЕДЕЛОВ ПАЛЕАРКТИКИ:

СРАВНИТЕЛЬНЫЙ АНАЛИЗ ИЗМЕНЧИВОСТИ

НА ПРИМЕРЕ ВИДОВ СЕМЕЙСТВА СЛАВКОВЫХ SYLVIIDAE

Специальность 03.02.04 – зоология

АВТОРЕФЕРАТ

диссертации на соискание ученой степени кандидата биологических наук

Москва – 2014

Работа выполнена на кафедре зоологии позвоночных биологического факультета Московского государственного университета им. М.В. Ломоносова

Научный руководитель кандидат биологических наук Марова Ирина Михайловна

Официальные оппоненты доктор биологических наук, профессор Остапенко Владимир Алексеевич Московская государственная академия ветеринарной медицины и биотехнологии им. К.И. Скрябина кандидат биологических наук Рубцов Александр Сергеевич Государственный Дарвиновский музей

Ведущая организация Биолого-почвенный институт Дальневосточного отделения Российской академии наук

Защита диссертации состоится «24» марта 2014 г. в «15» часов «30» минут на заседании диссертационного совета Д 501.001.20 при Московском государственном университете имени М.В. Ломоносова по адресу: 119991, Москва, Ленинские горы, Московский государственный университет им. М.В. Ломоносова, д.1, стр. 12, биологический факультет, ауд. М-1.

Факс: 8(495) 939-43-09; E-mail: [email protected]

С диссертацией можно ознакомиться в Фундаментальной библиотеке Московского государственного университета им. М.В. Ломоносова

Автореферат разослан «21» февраля 2014 г.

Ученый секретарь диссертационного совета, кандидат биологических наук И.Б. Солдатова

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность исследования. Начиная с основополагающих работ Чарльза Дарвина и Альфреда Уоллеса, исследования островных фаун рассматриваются как одно из ведущих направлений в зоогеографии и экологии. Эти исследования в значительной мере способствуют развитию представлений о механизмах расселения животных, процессах микроэволюции, принципах организации и функционирования многовидовых сообществ и экосистем. Отметим, что необходимость всестороннего изучения островных видов, фаун и экосистем диктуется их чрезвычайно высокой уязвимостью к антропогенным воздействиям, масштабы которых на протяжении последних столетий непрерывно увеличиваются.

Птицы составляют неотъемлемый компонент островных фаун и обычно доминируют по численности и видовому разнообразию среди всех наземных позвоночных животных, обитающих на островах. Изучению островных популяций птиц посвящена обширная литература (Лэк, 1949; Нечаев, 1991; Bourne, 1955; Clegg et al., 2002, Hille, 2003; Ryan et.al, 2007; Moyle et al., 2008; Jnsson et. al, 2012; Reddy et al., 2012 и др.).

Роль островных фаун Дальнего Востока России в формообразовании птиц неоднократно обсуждалась различными исследователями (Бианки, 1909; Гизенко, 1955; Нечаев, 1969; 1991; 2005; Степанян, 1994; Лобков, 1999; Редькин, 2006, Крюков и др., 2012; Спиридонова и др., 2013; и др.). Тем не менее, авифауна многих островов Дальнего Востока на сегодняшний день остается малоизученной.

Таксономический статус островных популяций целого ряда видов птиц остается дискуссионным, требует проверки и уточнения.

Цель и задачи исследования. Цель работы состояла в выявлении степени дивергенции и таксономической обособленности материковых и островных популяций на примере некоторых видов славковых птиц, обитающих в восточной Палеарктике. В рамках поставленной цели были определены следующие задачи:

1. Сравнить морфометрические и окрасочные характеристики материковых и островных популяций представителей рода пеночек и камышевок.

2. Проанализировать частотно-временные параметры рекламной вокализации в островных и материковых популяциях модельных видов.

3. Исследовать генетическую изменчивость островных и материковых популяций модельных видов по данным анализа митохондриальной ДНК.

4. Уточнить таксономический статус островных популяций изученных видов славковых.

5. На основании комплексного анализа, проведенного по морфологическим, биоакустическим и молекулярно-генетическим признакам, предложить возможный сценарий заселения острова Сахалин изученными видами славковых.

Научная новизна. В работе впервые приведены и обобщены данные по географической изменчивости 9 видов славковых птиц дальневосточного региона.

На основе проведенного в работе анализа изменчивости описано 3 новых таксона, уточнена внутривидовая систематика нескольких видов славковых. Впервые показаны отличия на молекулярно-генетическом уровне между Phylloscopus borealoides Portenko, 1950 и Ph. tenellipes Swinhoe, 1860, разделенных ранее по характеру вокализации. Приводятся новые сведения об особенностях вокализации островных популяций обсуждаемых видов.

Теоретическое и практическое значение работы. Результаты работы вносят вклад в изучение островных авифаун и могут быть использованы для дальнейшего изучения островных популяций птиц. Также, результаты диссертации могут быть включены в лекционные курсы по зоогеографии, экологии и биоакустике, читаемые для студентов-биологов.

Апробация работы. Материалы исследования были представлены на XIII Международной орнитологической конференции Северной Евразии (Оренбург, 2010) и на V Всероссийской конференции по поведению животных (Москва, 2012), а также доложены на семинаре лаборатории молекулярных механизмов патологических процессов Института Цитологии и Генетики СО РАН (Новосибирск) и на заседании кафедры зоологии позвоночных биологического факультета МГУ им.

М.В.Ломоносова.

Публикации. По теме диссертации опубликовано 9 работ, из них 3 статьи в журналах, рекомендованных ВАК, 4 статьи в других научных изданиях и 2 – материалы конференций.

Структура и объем диссертации. Диссертация изложена на 168 страницах машинописного текста; состоит из введения, 4 глав, выводов и списка литературы.

Также имеется 2 приложения общим объемом 23 страницы. Работа иллюстрирована 56 рисунками и 27 таблицами. Список литературы включает 234 источника, из которых 143 на иностранных языках.

СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ

Во введении обоснована актуальность темы, сформулированы цель и задачи работы.

Раздел 1.1 посвящен обзору основных эколого-таксономических аспектов авифаун островов, в разделе 1.2 рассмотрена роль вокализации как эволюционного фактора, в разделе 1.3 обсуждается роль островов Дальнего Востока России как центров формообразования птиц, в разделе 1.4 приводятся данные о палеогеографической истории района исследований, в разделе 1.5 приведены краткие очерки распространения и систематики видов птиц, рассматриваемых в работе.

В качестве модельных видов для данного исследования были выбраны следующие птицы семейства славковых Sylviidae – бурая пеночка Phylloscopus fuscatus (Blyth, 1842), толстоклювая пеночка Phylloscopus schwarzi (Radde, 1863), корольковая пеночка Phylloscopus proregulus (Pallas, 1811), обыкновенная таловка Phylloscopus borealis (J.H. Blasius, 1858), камчатская таловка Phylloscopus examinandus Stresemann, 1913, бледноногая Phylloscopus tenellipes Swinhoe, 1860 и сахалинская Phylloscopus borealoides Portenko, 1950 пеночки, чернобровая камышевка Acrocephalus bistrigiceps Swinhoe, 1860, и распространенная в материковой части ареала и на Японских островах к северу до Хоккайдо восточная камышевка Acrocephalus orientalis (Temminck et Shlegel, 1847).

В основу исследования положены материалы, собранные автором в ходе экспедиций на остров Сахалин (2009 и 2010 гг.) и в Республику Алтай (2012 и гг.), а также материалы, хранящиеся в музейных орнитологических коллекциях и любезно предоставленные коллегами. Большая часть проанализированного материала происходит с острова Сахалин.

2.1. Морфометрия и анализ окраски оперения. В общей сложности были проанализированы окрасочные и размерные признаки 1189 экземпляров изучаемых видов птиц. Автором выполнены промеры 889 особей хранящихся в Зоологическом музее МГУ и ННПМ НАН Украины. Промеры экземпляров, хранящихся в ЗИН, БПИ, КГЗМ, ГДМ, ИМГиГ и частной коллекции С.В. Елсукова выполнены Я.А.

Редькиным (в общей сложности около 300 экземпляров).

Со всех особей были сняты следующие промеры: длина крыла и его вершины, хвоста, цевки, клюва от ноздри и от края лба, ширина и высота клюва. У чернобровой и восточной камышевок дополнительно измеряли длину заднего (первого) пальца и когтя заднего (первого) пальца. Анализировали промеры только взрослых особей, самцов и самок сравнивали отдельно. Сравнение окраски оперения проводили визуально на серийном материале с использованием единой шкалы цветов (Smithe, 1975). Статистический анализ промеров производили в программе StatSoft Statistica 8.0. Применяли дискриминантный анализ и однофакторный дисперсионный анализ (ANOVA) с поправкой Бонферрони против множественных сравнений.

2.2. Биоакустический анализ. Запись голосов производили в весеннее и летнее время в утренние часы. Голоса записывали на портативный магнитофон Marantz PMD 222 с микрофоном Sennheizer ME66 и предусилительным модулем К6. Записи голосов птиц с острова Сахалин и Республики Алтай произведены автором.

Остальные фонограммы, использованные в работе, получены из коллекции И.М.

Маровой и В.В.Иваницкого и фонотеки голосов животных им. Б.Н. Вепринцева ИПЭЭ РАН. В общей сложности обработано 19,5 ч записей голоса 160 самцов.

Визуализация сонограмм и измерения вокальных характеристик производились в программе Syrinx 2.5 (Burt, 2005). При анализе репертуаров сравнивали устойчивые элементы – ноты, или в случае их нераздельного употребления – слоги, образующие определенный тип трели. Репертуар каждого самца оценивали, используя метод создания индивидуального каталога. Сходство репертуаров оценивали с помощью коэффициента Жаккара. На сонограммах измеряли частотный диапазон, положение верхней и нижней границы частотного диапазона, длину песен.

Для каждого самца рассчитывали медианы по проведенным измерениям и затем проводили сравнение при помощи непараметрических тестов Краскела-Уоллиса и U критерия Манна-Уитни.

2.3. Молекулярно-генетический анализ. В молекулярно-генетическом анализе были использованы образцы из коллекции Зоологического музея МГУ (в том числе собранные при участии автора), образцы, собранные автором и коллегами во время экспедиции на Алтай, а также образцы из коллекции Burke Museum of Natural History and Culture, в общей сложности – 166 образцов. Еще 73 последовательности были взяты из базы GenBank. Выделение ДНК осуществляли по стандартной фенолхлороформной методике (Sambrook et al., 1989). Анализировали участок гена ND (вторая субъединица NADH-дегидрогеназы). Для полимеразной цепной реакции использовали праймеры L5219Met и H6313Trp (Sorenson et al., 1999). Большую часть образцов (140) секвенировали в компании «Синтол». Остальные образцы (26) секвенировали в центре коллективного пользования ИХБФМ СО РАН. Для этих образцов реакцию Сэнгера ставили самостоятельно с набором реактивом BigDye Terminator 3.1. в соответствии с рекомендациями производителя.

Полученные последовательности выравнивались в программе Geneious 6.0. (Biomatters, 2012). Стандартные характеристики гаплотипической изменчивости, такие как количество уникальных гаплотипов (H), количество полиморфных позиций (S), индекс гаплотипического разнообразия (Hd), нуклеотидное разнообразие (), рассчитывали с помощью программы DnaSp 5.10 (Librado, Rozas, 2009). Гаплотипические сети были построены в программе Network 4.6.1 (Bandelt et al., 1999) по алгоритму median joining.

Степень дифференциации между островными и материковыми популяциями оценивали при помощи индекса фиксации Fst. В случае, если число обособленных групп превышало 2, также проводили анализ молекулярной дисперсии AMOVA.

Подсчет Fst и анализ AMOVA проводили в программе Arlequin 3.5 (Excoffier, Lischer, 2010).

Филогенетические деревья строили по методу максимального правдоподобия (maximum likelihood, ML) с бутстреп-поддержкой (1000 репликаций) в программе MEGA 5.1 (Tamura et al., 2012). Эволюционные модели подбирали в этой же программе в соответствии с критерием Акаике (AIC) и Байесовским критерием (BIC). Генетические дистанции (D) рассчитывали также в программе MEGA 5.1.

Предположительное время дивергенции видов подсчитывали в программе BEAST 1.7.5 (Drummond et al., 2013). Для этого была использована скорость накопления мутаций для гена ND2 – 0,029 замен на сайт за поколение, рассчитанная для гавайских цветочниц (Lerner et al., 2011). Для байесовских построений использовали эволюционную модель, рассчитанную в программе MEGA 5.1.

Количество байесовких итераций устанавливали равным 10 млн. (значение эффективного размера выборки (ESS) при таком количестве итераций было более 100). С целью проверки гипотезы глобальных молекулярных часов (strict molecular clock) было дополнительно построено филогенетическое древо по методу ML без учета молекулярных часов в программе MrBayes (Huelsenbeck, Ronguist, 2001;

Ronguist, Huelsenbeck, 2003). Длину цепи Маркова устанавливали равной 1 млн.

Затем проводили тест отношения правдоподобия (likelihood ratio test) (Huelsenbeck, Crandall, 1997). Визуализацию результата расчета времени дивергенции видов проводили в программе Tracer 1.5.0 (Rambaut, Drummond, 2009). Филогенетические деревья, полученные в результате расчетов программы BEAST, суммировали в программе TreeAnnotator (Rambaut et al., 2013) и затем визуализировали с помощью программы FigTree (Rambaut, 2013).

3.1.1. Результаты анализа внешней морфологии Phylloscopus fuscatus. По внешним морфологическим признакам северные подвиды бурой пеночки (Ph. f.

fuscatus, Ph. f. altaicus, Ph. f. sachalinensis, Ph. f. homeyeri) различаются главным образом доминирующими оттенками окраски оперения. В гнездовом пере Ph.

fuscatus sachalinensis отличаются от остальных северных подвидов наиболее интенсивной, с преобладанием коричнево-бурых тонов окраской оперения. В свежем пере Ph. fuscatus sachalinensis – самая темная раса. Алтайские бурые пеночки Ph.

fuscatus altaicus отличаются наиболее светлой окраской оперения с преобладанием оливково-серых тонов. Чукотские Ph. fuscatus homeyeri – темные, но по сравнению с сахалинскими бурыми пеночками бледнее, глубокие коричневые тона отсутствуют.

Птицы номинативной расы Ph. fuscatus fuscatus относительно светлые, при этом в окраске преобладают бурые тона. Дискриминантный анализ свидетельствует о весьма слабом, хотя и достоверном разделении подвидов бурой пеночки по