На правах рукописи

Вабищевич Анастасия Петровна

Межпопуляционная и индивидуальная изменчивость песни

мухоловки-пеструшки Ficedula hypoleuca

03.02.04 – зоология

АВТОРЕФЕРАТ

диссертации на соискание учёной степени

кандидата биологических наук

МОСКВА – 2011

1

Работа выполнена на кафедре зоологии позвоночных Биологического факультета Московского государственного университета имени М.В. Ломоносова

Научный руководитель кандидат биологических наук Формозов Николай Александрович

Официальные оппоненты доктор биологических наук Панов Евгений Николаевич Институт проблем экологии и эволюции имени А.Н. Северцова РАН кандидат биологических наук Коблик Евгений Александрович Зоологический музей МГУ имени М.В. Ломоносова

Ведущая организация Институт биологии Карельского Научного Центра РАН

Защита состоится 10 октября 2011 г. в 15 часов 30 минут на заседании диссертационного совета Д 501.001.20 при Московском государственном университете имени М.В. Ломоносова по адресу: 119991, ГСП-1, Москва, Ленинские горы, Московский государственный университет имени М.В.

Ломоносова, д.1, стр.12, Биологический факультет, ауд. М-1.

Факс: 8(495)939-17-46; Е-mail: [email protected]

С диссертацией можно ознакомиться в библиотеке Биологического факультета МГУ имени М.В. Ломоносова

Автореферат разослан _2011 г.

Ученый секретарь диссертационного совета, доктор биологических наук Беме И.Р.

ОБЩАЯ ХАРАКТЕРИСТИКА РАБОТЫ

Актуальность темы. Вокальное обучение встречается лишь у некоторых групп птиц и млекопитающих, в том числе, и у человека. В этих группах видоспецифичные вокальные сигналы не являются полностью наследуемыми, и для правильного их воспроизведения необходимо обучение. Несмотря на различия в нейральных структурах, ответственных за вокальное обучение у птиц и млекопитающих, стадии процесса обучения принципиально сходны (Douple, Kuhl, 1999) 1. Модельным объектом для исследования вокального обучения и его эволюционных последствий традиционно являются певчие воробьиные (п/о Oscines).

Интенсивные исследования их песен в последние 50–60 лет показали, что у певчих воробьиных существует большое разнообразие стратегий песенного обучения и воспроизведения. Так, у одних видов запечатление песен происходит только в короткий период после вылупления, а после достижения определенного возраста выучивание новых песен становится невозможным («обучение по закрытому типу»), в то время как у других видов обучение не ограничено возрастом («обучение по открытому типу»). Певчие воробьиные различаются и по степени врожденного предпочтения к обучению видоспецифичной песне, и по механизмам формирования песен, и по размеру песенного репертуара. Вопрос о том, что же обуславливает многообразие стратегий вокального обучения и исполнения песен, остается открытым и является отдельной темой в эволюционной биологии. Примечательно, что, несмотря на повышенный интерес к пению птиц в последние полвека, детальное описание процессов формирования песенного репертуара и его изменчивости существует лишь для нескольких модельных видов (например, певчей (Melospiza melodia) и беловенечной (Zonotrichia leucophrys) зонотрихии). Таким образом, исследования песен каждого отдельно взятого вида представляют интерес, поскольку расширяют наши знания о принципах песенного обучения и воспроизведения у певчих воробьиных. Особое значение имеют наблюдения за мечеными особями на протяжении нескольких лет; однако во многих биоакустических исследованиях сроки сбора материала ограничены лишь одним полевым сезоном. В нашей работе в качестве модельного вида для выявления и описания песенной изменчивости была выбрана мухоловкапеструшка (Ficedula hypoleuca). Этот вид способен многократно увеличивать численность при развешивании искусственных гнездовий – синичников, самцы после прилета на участок размножения и выбора синичника активно исполняют рекламные песни в его окрестностях для привлечения самки, а через год птицы возвращаются на участок предыдущего гнездования. Все это делает мухоловку-пеструшку идеальным объектом для исследования индивидуальной изменчивости песен у определенных самцов и описания межпопуляционных различий песен.

Важно дополнить, что в зонах симпатрии с близким видом – мухоловкой-белошейкой (F.

albicollis) – многие мухоловки-пеструшки исполняют песни имитационного характера, напоминающие песни мухоловки-белошейки. Этот феномен имитирования также вносит свой вклад в межпопуляционные различия песен вида.

Цели и задачи исследования. Целью нашей работы было описание межпопуляционной и индивидуальной изменчивости песен мухоловки-пеструшки. В рамках нашего исследования были поставлены следующие задачи:

1. Выявить межпопуляционную изменчивость песен вида:

1.1. Описать проявление феномена имитирования пеcен мухоловки-белошейки в разных популяциях. Выяснить, а) связано ли имитирование с численным преобладанием мухоловкибелошейки; б) является ли пение имитационного характера последствием гибридизации двух видов.

1.2. Продемонстрировать межпопуляционные различия в типичных (видоспецифичных) песнях мухоловки-пеструшки.

2. Описать индивидуальную изменчивость песен самцов мухоловки-пеструшки:

Doupe A. J., Kuhl P. K., 1999. Birdsong and human speech: common themes and mechanisms // Annual Review of Neuroscience. V. 22. P. 567-631.

2.1. Показать, как изменяется структура и разнообразие песен птицы на протяжении одного сезона размножения;

2.2. Выяснить, происходит ли изменение структуры песен между сезонами размножения.

В качестве дополнительной задачи мы предприняли попытку экспериментального песенного обучения взрослых самцов в полевых условиях. Для обучения была выбрана «чужеродная» песня близкого вида – мухоловки-белошейки.

Научная новизна работы. Впервые показано, что имитационное пение у мухоловкипеструшки не является следствием численного преобладания мухоловки-белошейки.

Продемонстрированы значимые межпопуляционные различия типичных песен мухоловкипеструшки, которые предположительно свидетельствуют о наличии песенных диалектов.

Впервые проведена оценка внутри- и межсезонных изменений структуры песен индивидуальных самцов на основании анализа длинных песенных последовательностей.

Выявлена связь степени межсезонных изменений песен с окраской и возрастом самца:

годовалые птицы со светлой окраской оперения способны к кардинальной смене исполняемого песенного репертуара на следующий год. В рамках исследования внутрисезонных изменений песен впервые описана предрассветная песенная активность у самцов мухоловки-пеструшки, уже образовавших пары. При этом предрассветные песни значимо более разнообразны, чем песни, которые эти же птицы исполняли до образования пары.

Таким образом, данные, полученные в ходе выполнения работы, существенным образом дополняют сведения о песнях одного из модельных видов в орнитологических исследованиях – мухоловки-пеструшки – и расширяют знания о песенной изменчивости у певчих воробьиных.

Практическое значение работы. Результаты работы могут быть использованы при составлении лекционных курсов по биоакустике и при написании монографий по проблемам вокального обучения и песенной изменчивости у певчих воробьиных.

Апробация работы. Результаты исследования доложены и обсуждены на Международной научной конференции студентов, аспирантов и молодых ученых «Ломоносов» (г. Москва, г.), на 7-ой конференции Европейского Союза Орнитологов (г. Цюрих, 2009 г.) и на 25-м Международном Орнитологическом Конгрессе (г. Кампос-ду-Жордао, 2010), а также на кафедре зоологии позвоночных Биологического факультета МГУ (2010).

Публикации. Результаты диссертационной работы отражены в 6-ти научных работах, в том числе 3 статьях, 2 из которых опубликованы в журналах, рекомендуемых ВАК. Еще одна статья принята к печати в журнале, рекомендуемом ВАК.

Объем и структура работы. Текст диссертации изложен на 209 страницах и включает введение, восемь глав, заключение и выводы. Работа иллюстрирована 17 таблицами и рисунками. Приложение содержит 5 таблиц. Список литературы состоит из 194 наименований, из которых 163 на иностранных языках.

Благодарности. Я очень признательна своему научному руководителю, кандидату биологических наук Н.А. Формозову за предложенную тему научной работы, помощь и содействие в организации полевых исследований, обработке данных и оформлении работы. Я благодарю сотрудников Звенигородской Биологической Станции МГУ им. С.Н. Скадовского, заповедника «Брянский лес», Приокско-Tеррасного Государственного Биосферного заповедника и Национального парка «Угра» и выражаю особую признательность В.П.

Новикову, Г.Н. Жупиковой, Т.А. Гордеевой, С.М. Новикову и Д.М. Павлову. Огромное спасибо А.В. Артемьеву, Т.Б. Голубевой, И.П. Шпиленку, В.Г. Гринькову, Е.В. Иванкиной, Т.А.

Ильиной, А.Б. Керимову, А.В. Бушуеву, М.Я. Горецкой и И.Р. Бме за помощь в организации работы, предоставленные материалы и ценные советы, Н.Н. Кутрухину и В.В. Миронову за разработку программы для анализа песен, И.Б. Солдатовой за помощь в оформлении работы.

При проведении лабораторных исследований неоценимую помощь мне оказали В.Л. Сурин, Д.С. Селиванова и Т.В. Григорьева. Я благодарю И.А. Володина, Э.Н. Рахимбердиева и К.А.

Роговина за консультации по статистической обработке данных и выражаю искреннюю признательность И.В. Палько и К.М. Менчинскому за помощь в сборе материала. Работа выполнена при поддержке РФФИ, гранты 05-04-49173-а, 09-04-00162-а.

СОДЕРЖАНИЕ РАБОТЫ

Введение Во введении обоснована актуальность темы, сформулированы цели и задачи исследования.

Глава 1. Обзор литературы 1.1. Песни певчих воробьиных Первый раздел посвящен исследованиям песен певчих воробьиных. Определены основные понятия (позыв, песня, мотив, песенная фигура, тип песни), обсуждены ведущие (привлечение самки-конспецифика и установление границ территории) и дополнительные функции песни. Описана классическая модель вокального обучения. Приведены разнообразные стратегии вокального обучения и воспроизведения песни у певчих воробьиных. Обсуждены причины формирования песенных диалектов – характерных для популяций наборов типов песен и песенных фигур, отличающих популяции друг от друга.

1.2. Исследование песен у мухоловки-пеструшки Во втором разделе приведены известные данные о вокализации мухоловки-пеструшки.

Описано распространение вида и его морфологические особенности: самцы мухоловкипеструшки полиморфны по окраске брачного наряда, которая варьирует от черно-белой до светло-серо-коричневой, сходной с окраской самок. По семибалльной шкале Дроста (Drost, 1936) 2 яркие черно-белые особи обладают первой морфой, а светлые самцы без черных перьев в брачном наряде – седьмой. Приведена структура рекламных песен (рис. 1), которые самец исполняет после прилета на место размножения и обнаружения подходящего для гнездования дупла. Обсуждена главная роль рекламных песен мухоловки-пеструшки – привлечение самки (по данным литературы, самцы резко снижают песенную активность после образования пары).

Рис. 1. Сонограмма рекламной песни мухоловки-пеструшки. Данная песня содержит песенных фигур, которые принадлежат к трем типам - а1, а2, а3. Птица формирует песни путем различного комбинирования фигур. Набор используемых особью типов песенных фигур и их процентное соотношение в вокализации составляют репертуар особи.

Особый раздел посвящен описанию связи параметров песен с физиологическим и иммунным статусом особи и «привлекательностью» песен для самок: самки мухоловкипеструшки отдают предпочтение самцам а) с более разнообразными песнями б) с более высокой интенсивностью пения.

Обсуждены проблемы вокального обучения у мухоловки-пеструшки: известно, что в становлении песенного репертуара индивидуума важную роль играют птицы-воспитатели (собственные либо приемные родители) (Вилкс, 1965) 3, но роль других особей – например, соседних самцов – не изучена. Отсутствуют прямые данные о способности или неспособности мухоловки-пеструшки к обучению во взрослом возрасте.

Drost R., 1936. ber das Brutkleid mnnlicher Trauerfliegenfnger, Muscicapa hypoleuca // Vogelzug. V. 6. P. 179-186.

Вилкс Е. К., 1965. Наши результаты экспериментального изучения сложных форм поведения птиц в природных условиях // Сложные формы поведения. Т. 66. С. 130-133.

Отдельно рассмотрены проблемы нетипичной (имитационной) вокализации вида. В симпатрических популяциях с мухоловкой-белошейкой многие мухоловки-пеструшки исполняют песни, напоминающие песни мухоловки-белошейки, в то время как мухоловкибелошейки обладают только типичными песнями. Предположительно имитационные песни у мухоловок-пеструшек развиваются вследствие ошибочного запечатления. Согласно «демографической» гипотезе (Gelter, 1987) 4, это происходит при численном доминировании мухоловки-белошейки, из-за малой представленности видоспецифичных сигналов в акустическом окружении молодой мухоловки-пеструшки. Поскольку имитационные песни способствуют гибридизации, а гибриды мухоловки-пеструшки и мухоловки-белошейки, в целом, имеют сниженный репродуктивный успех (гибридные самки почти полностью стерильны), предполагается, что в зонах симпатрии может идти отбор против распространения межвидового имитирования, однако доказательства этого мало убедительны.

Глава 2. Межпопуляционная изменчивость рекламных песен. Материалы и методы 2.1. Район работ Для исследования межпопуляционной изменчивости рекламных песен мухоловкипеструшки были выбраны 5 различных популяций, различающихся по плотности мухоловкибелошейки (рис. 2). На всех пяти точках для привлечения птиц развешены синичники и дуплянки.

1. Стационар «Маячино» (60.8 с.ш. 32.7 в.д.). Область аллопатрии мухоловки-пеструшки.

Даты исследований 22.05 – 2.06 (2009).

2. Звенигородская Биологическая Станция МГУ им. С.Н. Скадовского (ЗБС) (55.7с.ш.

36.9в.д.). Область аллопатрии мухоловки-пеструшки. 25.05 – 28.05 (2007).

3. Приокско-Tеррасный Государственный Биосферный заповедник (ПТЗ) (54.9 с.ш. 37. в.д.). Область недавней симпатрии видов. 22.05 – 2.06 (2006).

4. Национальный парк «Угра» (54.0 с.ш. 35.8 в.д.). Область симпатрии видов. 9.05 – 19. (2006).

5. Заповедник «Брянский лес» (52.5 с.ш. 33.9 в.д.). Область симпатрии видов. 24.04 – 18. (2005), 5.06 – 20.06 (2006).

Рис. 2. Расположение исследуемых территорий на карте распространения видов.

Gelter H. P., 1987. Song differences between the pied flycatcher Ficedula hypoleuca, the collared flycatcher F. albicollis, and their hybrids // Ornis Scandinavica. V. 18. P. 205-215.

Таблица 1 содержит дополнительные данные о популяциях.

Таблица 1. Краткая характеристика районов работ. Условные обозначения: МП – мухоловкапеструшка, МБ – мухоловка-белошейка, ХЛ – хвойный лес, СЛ – смешанный лес, ШЛ – широколиственный лес, МЛ – мелколиственный лес. Лит. источники: * - Галченков, Середенко (2002) 5; ** - Косенко, Лозов (1999) 6.

3,7 (Гриньков, Керимов, 1998) около 440 (ХЛ, Маячино 2.2. Запись песен С мая по июнь 2005–2008 были получены записи рекламных песен самцов мухоловкипеструшки в разных пунктах с использованием магнитофонов Sony Walkman WM-D3, MarantzPMD222, Marantz-PMD660 и микрофонов Philips SBC ME570, Sennheiser ME66. Записи песен получены в утренний период (5:30 – 11:00), когда песенная активность птиц максимальна. Все записанные птицы рекламировали пустые синичники или дупла, привлекая самку. Некоторые особи были предварительно отловлены и помечены, немеченых птиц, в случае необходимости, мы распознавали по особенностям песен и окраски и местоположению гнездового участка.

Также были получены записи рекламных песен самцов мухоловки-белошейки. На всех территориях проведено картирование рекламирующих птиц изучаемых видов с указанием типа пения для мухоловки-пеструшки (типичный или имитационный), который впоследствии подтверждали при просмотре сонограмм.

2.3. Анализ вокализаций Анализ песен проведен с использованием программы Avisoft-SASLab Pro, версия 4.40.

Записи песен были оцифрованы с частотой дискретизации 24 кГц и разрядностью 16 бит. При построении сонограмм частотное разрешение составило 47 Гц, временное – 1.3 мс.

Для каждого самца были проанализированы 15–20 рекламных песен (из них исключены неполные песни, включающие меньше трех фигур). По построенным сонограммам для каждой песенной фигуры вручную были измерены максимальная и минимальная частоты, время начала и окончания фигуры (рис. 3). Из этих величин были рассчитаны средняя частота фигуры (как среднее арифметическое между минимальной и максимальной частотой), длительность фигуры и длительность интервала между фигурами. После для каждой песни были подсчитаны параметров, которые традиционно используются для сравнения вокализаций мухоловкиГалченков Ю. Д., Середенко В. М., 2002. Птицы северного участка заповедника «Калужские засеки». Сообщение первое // Калужский орнитологический вестник. Т. 3. С. 31-49.

Косенко С. М., Лозов Б. Ю., 1999. Позвоночные животные Неруссо-Деснянского Полесья (аннотированный список видов). Брянск. 55 с.

Гриньков В.Г., Керимов А.Б., 1998. Стратегии размножения и полиморфизм по окраске брачного наряда у самцов мухоловки-пеструшки (Ficedula hypoleuca, Passeriformes, Muscicapidae). Возможные механизмы поддержания фенотипической структуры популяции // Зоологический журнал. Т. 77. С. 825-837.

Артемьев А.В., 2008. Популяционная экология мухоловки-пеструшки в северной зоне ареала. М.: Наука. 272 с.

Керимов А.Б., Иванкина Е.В., Шишкин В.С., 1994. Неустойчивый половой диморфизм и параметры размножения мухоловки-пеструшки // Орнитология. Т. 26. С. 13-27.

белошейки и мухоловки-пеструшки (Qvarnstrm et al., 2006) 10: длительность песни, число фигур в песне, темп пения (число фигур в 1 сек.), средняя длина фигуры в песне, средняя длина интервала между фигурами, максимальная частота песни, минимальная частота песни, средняя частота песни (среднее арифметическое между средними частотами всех фигур в песне). Рис. 3. Измерение акустических параметров песенных фигур по сонограмме. Скобками показаны отдельные фигуры в песне мухоловки-пеструшки.

Мы подразделили записанных в симпатрических популяциях самцов мухоловкипеструшки на две группы: птиц с типичными песнями и птиц с имитационными песнями.

Птицы-имитаторы распознавались при просмотре сонограмм по наличию песенных фигур, характерных для мухоловки-белошейки. В эту группу попали все мухоловки-пеструшки, у которых в записях хотя бы единично присутствуют такие песенные фигуры. Максимальное число имитаторов обнаружено в популяции «Брянский лес».

2.4. Статистическая обработка данных Все птицы были подразделены на семь выборок: мухоловки-белошейки из «Брянского леса», мухоловки-пеструшки с имитационными песнями из «Брянского леса» и пять групп самцов мухоловки-пеструшки с типичной вокализацией, принадлежащих разным популяциям.

Для каждой особи были подсчитаны средние значения восьми параметров вокализации. Для сравнения этих величин использован однофакторный дисперсионный анализ (в случае неоднородности дисперсии – его модификация, тест Вельша). Попарные сравнения популяций проведены с использованием теста Тьюки-Крамера.

Сравнение долей птиц-имитаторов среди самцов мухоловки-пеструшки в разных биотопах проведено с помощью теста хи-квадрат или точного критерия Фишера, если численность птиц в какой-либо категории была меньше пяти.

Данные также были проанализированы с помощью канонического дискриминантного анализа. Песенные параметры, которые не обладали нормальным распределением или сильно коррелировали с другими, были исключены из анализа и не учитывались при расчете канонических дискриминантных функций.

Все статистические анализы проведены в пакете программ SAS 9.1.3.

2.5. Молекулярно-генетический анализ самцов с имитационным типом пения Чтобы проверить, связана ли имитационная вокализация с генетической интрогрессией, мы проанализировали генотип фенотипических мухоловок-пеструшек с имитационными песнями из «Брянского леса». Для сравнения были использованы образцы крови самцов и самок мухоловки-белошейки из той же популяции. Пробы крови были собраны весной – летом года у 13 самцов мухоловки-пеструшки с нетипичной вокализацией и 12 мухоловок-белошеек.

Qvarnstrm A., Haavie J., Saether S. A., Eriksson D., Prt, T., 2006. Song similarity predicts hybridization in flycatchers // Journal of Evolutionary Biology. Т. 19. С. 1202-1209.

Последний песенный параметр не является средним арифметическим между максимальной и минимальной частотой песни, а отражает ту частоту, на которой исполняется большинство песенных фигур в песне. Сходный параметр использован в цитированной работе Кварнстрём с соавторами (Qvarnstrm et al., 2006).

В качестве генетических маркеров были выбраны три видоспецифичных маркера: ядерные микросателлиты FhU4 и FhU1 (Stre et al., 2003) 12 и контрольный регион митохондриальной ДНК (Stre, Moum, 2000) 13.

Из проб крови фенольно-хлороформным методом была выделена ДНК птиц с последующим осаждением этанолом, высушиванием и растворением в деионизированной воде.

К 2 мкл раствора ДНК добавляли компоненты стандартной ПЦР-смеси, при амплификации фрагментов ДНК применяли двухраундовую гнездовую («nested») полимеразную цепную реакцию с парами внешних и внутренних праймеров. Полученные ПЦР-фрагменты анализировали при помощи электрофореза в 6%-ном полиакриламидном геле с последующим окрашиванием бромистым этидием и визуализацией в УФ-свете.

Глава 3. Межпопуляционная изменчивость рекламных песен. Результаты 3.1. Различия типичных песен мухоловки-пеструшки и мухоловки-белошейки. Вокализация птиц-имитаторов В целом, типично поющие мухоловки-пеструшки исполняют песни в более быстром темпе и используют более низкие частоты, чем мухоловки-белошейки (табл. 2). Как и в других симпатрических популяциях, в «Брянском лесу» мухоловки-пеструшки с имитационными песнями по большинству акустических параметров занимают промежуточное положение между типично поющими птицами своего вида и мухоловками-белошейками (табл. 2–4, рис. 4). По длине песен и по минимальной частоте песен имитаторы не отличаются от типично поющих конспецификов (табл. 3). При этом последние достоверно отличаются от мухоловок-белошеек по всем песенным параметрам, кроме числа фигур в песнях (табл. 3). Примеры сонограмм песен видов приведены на рис. 5.

Таблица 2. Средние значения (в скобках - величина стандартного отклонения) песенных параметров типично поющих мухоловок-пеструшек из пяти популяций, мухоловок-пеструшек с имитационными песнями и мухоловок-белошеек из «Брянского леса».

Условные обозначения: МП-Т – типично поющая мухоловка-пеструшка, МП-И – мухоловка-пеструшка с имитационными песнями, МБ – мухоловка-белошейка Длина интервала, с Stre G.-P., Borge T., Lindroos K., Haavie J., Sheldon B. C., Primmer C., Syvnen A., 2003. Sex chromosome evolution and speciation in Ficedula flycatchers // Proceedings of the Royal Society of London. Series B: Biological Sciences. V. 270. P. 53-59.

Stre G.-P., Moum T., 2000. A simple molecular method for species identification of pied and collared flycatchers // Hereditas. V. 132. P. 171-172.

Таблица 3. Результаты дисперсионного анализа. Значения F-критерия и вероятности случайности отклонения p при сравнении групп типично поющих мухоловок-пеструшек (МП-Т), мухоловок-пеструшек-имитаторов (МП-И) и мухоловок-белошеек (МБ).